ミュラー型擬態は、毒をもつ種同士が似ていることで、捕食者からの忌避効果が相互に高まる現象である。ミュラー型擬態の顕著な例は南米に棲息するドクチョウ属(Heliconius)に見られ、特にHeliconius eratoとH. melpomeneは地域間で見た目の全く異なる種内多型(morphs)をもち、種間で対応するmorph同士が同所的に同じ見た目を有する。このような特徴的な類似パターンはどのように生じたのだろうか。
最初に考えられたメカニズムは共進化である。Brownら(1974)はドクチョウの分布パターンを説明するために、繰り返す氷河期において辛うじて種が生存できたパッチ状の区域(refugia)に注目した [1]。彼らは各refugiaに分布するH. eratoとH. melpomeneのmorph同士が、その時・場所における有毒種の構成に応じて互いに似るような双方向的な進化を遂げることで、地理的な色彩多型およびミュラー型擬態が生じたという仮説を唱えた(= 共進化説)。
しかしその後、分子系統学的手法の登場をきっかけに共進化説は否定されるようになった。Brower(1996)は、ミトコンドリアDNAのCOⅠ, COⅡ領域の配列に基づいた系統解析により、実際にはH. eratoでH. melpomeneよりも早くmorphの分化が起こっていることを示した [2]。さらにMallet(1999)は、ミュラー型擬態が生じる際に集団サイズが小さい方のグループが大きい方のグループよりも利益を得ること、H. eratoの方がH. melpomeneよりも集団サイズが大きいことを挙げ、先に地理的隔離によって分化しているH. eratoに似るようにH. melpomeneが一方的に擬態形質を進化させたというシナリオを主張した [3]。
ところが近年、共進化説が再び支持されつつある。Hinesら(2011)は、翅模様の形成に関与するoptix遺伝子とそれに関連する遺伝子に基づいた分子系統樹を作成したところ、放射状の赤斑をもつグループが両種において急速に分化したことが分かった [4]。また、CuthillとCharleston(2012, 2015)はBrower [2]とHinesら [4]の系統解析に対して、coalescent phylogenetic analysisを用いて集団サイズを考慮した分化タイミングの再考をおこない、いずれの場合でも両者の分岐年代が一致することを見出した [5, 6]。これらの結果は過去に共進化があった可能性を示している。さらにMoestら(2020)の研究では、比較的擬態が不完全なH. e. notabilisとH. m. plesseniのoptix領域において類似したselective sweep(迅速な正の選択圧によって生じるゲノム領域)が見られた [7]。このことは、現在もなおmorph同士が似るように共進化している可能性を示唆する。
かつてはその存在を巡って意見が分かれていた共進化説であったが、系統解析手法の発達により現在では一部のmorphにおいては機能した(or している)ことが全面的に支持されていると見て良いだろう。
References
[1] Brown KS, Sheppard PM and Turner JRG. (1974) Quaternary refugia in tropical America: evidence from race formation in Heliconius butterflies. Proc. R. Soc. B 187, 369-378
[2] Brower A. (1996) Parallel race formation and the evolution of mimicry in Heliconius butterflies: A phylogenetic hypothesis from mitochondrial DNA sequences. Evol. 50, 195-221
[3] Mallet J. (1999) Causes and consequences of a lack of coevolution in Müllerian mimicry. Evol. Ecol. 13, 777-806
[4] Hines HM, Counterman BA, Papa R, de Moura PA, Cardoso MZ, Linares M, Mallet J, Reed RD, Jiggins CD, Kronforst MR and McMillan WO. (2011) Wing patterning gene redefines the mimetic history of Heliconius butterflies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 108, 19666-19671
[5] Cuthill JH and Charleston M. (2012) Phylogenetic codivergence supports coevolution of mimetic Heliconius butterflies. PLoS ONE 7, 36464
[6] Cuthill JH and Charleston M. (2015) Wing patterning genes and coevolution of Müllerian mimicry in Heliconius butterflies: Support from phylogeography, cophylogeny, and divergence times. Evol. 69, 3082-3096
[7] Moest M, Van Belleghem SM, James JE, Salazar C, Martin SH, Barker SL, Moreira GRP, Merot C, Joron M, Nadeau NJ, Steiner FM and Jiggins CD. (2020) Selective sweeps on novel and introgressed variation shape mimicry loci in a butterfly adaptive radiation. PLoS Biol. 18, e3000597
Müllerian mimicry is a phenomenon in which unpalatable species share the same warning pattern to mutually raise the protective effect against predators. One of the most famous examples of Müllerian mimicry is seen in the Neotropical butterfly genus Heliconius. In particular, Heliconius erato and H. melpomene have several polymorphic races (= “morphs”) which exhibit the same warning color patterns where they coexist. What kind of mechanism has formed these striking mimetic system?
The first explanation for this was “coevolution”. Brown et al. (1974) focused on the “refugia”, small pockets isolated during cool phases of the Pleistcene, which functioned as refugees for species [1]. They argued that each race of H. erato and H. melpomene mimicked the most abundant model in the refugia at that time and obtained the same warning pattern together to form geographically different co-mimics (= coevolution hypothesis).
However, some arguments against the coevolution have appeared with the development of molecular phylogenetic technologies. Brower (1996) suggested that H. erato radiated before H. melpomene from the phylogenetic analysis of mitochondrial DNA loci, COⅠ and COⅡ [2]. In addition, Mallet (1999) payed attention to the difference in population size (H. erato > H. melpomene) and the Müller’s original theory which predicts the larger benefit of rarer population, suggesting that the evolution of the two mimetic species is “one-sided” from the mimic H. melpomene toward the model H. erato [3].
In recent years, coevolution hypothesis has been supported again. Hines et al. (2011) conducted the phylogenetic analysis based on the gene optix, that controls the red color pattern, and other related or non-related loci to find that rayed-pattern morphs has evolved recently around the same time in H. erato and H. melpomene [4]. Cuthill and Charleston (2012, 2015) used the coalescent phylogenetic analysis on the same sequences as Brower [2] and Hines et al. [4] to reconstruct the phylogenetic relationships in consideration of population size and found that the timing of divergence was matched in each case [5, 6]. These data can be the evidence of past coevolution. Moreover, Moest et al. (2020) found that the pattern of selective sweeps (signature of recent positive selection) were similar between imperfect co-mimics, H. e. notabilis and H. e. plesseni [7]. This result suggests that these morphs are still coevolving toward complete co-mimics.
Although coevolution hypothesis was once a controversial issue, the development in phylogenetic analysis has made it accepted by the majority of researchers in that it functioned (/is functioning) between certain morphs.